Так как команда «Зенит» была основана в 1938 году на базе команды Обуховского завода «Большевик», а та была основана в 1924 году, то и годом основания ФК «Зенит» следует считать 1924 год
В 1936 году было основано ДСО (добровольное спортивное общество) «Зенит», в 1938 году команда «Зенит» выступала в группе А, но вылетела в группу Б, заняв 22-е место при 26 участниках. В 1939 году «Зенит» занял 22-е место в группе Б при 23 участниках и должен был прекратить участие в первенстве СССР. Однако фактически было принято решение переименовать команду мастеров «Сталинец» в «Зенит». Коллектив «Зенита» был расформирован, а тренерский штаб и игроки «Сталинца» перешли в «Зенит».
Кроме того, 6 августа 1990 года на базе штатной команды мастеров «Зенит», учредителем которого был профком ЛОМО, решением Исполкома Ленсовета был учреждён ленинградский городской клуб «Зенит». Учредителями нового клуба явились Исполком Ленсовета, Ленинградская ассоциация государственных предприятий, Леноблсовпроф, Ленгорспорткомитет и городская федерация футбола. Высшим органом управления являлся административный совет, состоявший из представителей организаций-учредителей. Президентом клуба стал спортивный обозреватель Ленинградского телевидения Владислав Гусев. Старый клуб самоликвидировался.
В нынешней форме клуб существует с 1993 года, когда было зарегистрировано закрытое акционерное общество «ФК „Зенит“». Президентом стал вице-мэр Санкт-Петербурга Виталий Мутко